（341~365）应僧慧力乞请，诏移陶处于淮水北，以秦淮河南岸窑地施僧慧力造瓦官寺。寺有三绝，一为顾恺之（345~406）绘制的《维摩诘》壁画；一为戴逵（326~396）塑造的《五世佛》铜像；一为狮子国（今斯里兰卡）进贡的“白玉如来”。瓦官寺因此成为“名震京师，声秀禅林”的江南大刹。淝水之战的著名将领谢玄（343~388）墓，即在瓦官寺南侧岗峦间。
南朝刘宋元嘉十四年（437），家住三井岗永昌里的秣陵富绅王恺，在其宅院后园的李树林中，多次看到两只“羽毛鲜艳，状如孔雀”的大鸟，飞鸣林间。其舞姿优美，召百禽来朝；其鸣声谐悦，引众鸟相和。五彩绚烂，美仑美奂。消息一出，万人空巷；百姓争睹，蔚为壮观。当时任扬州刺史的彭城王刘义康（409~451），听到这一祥瑞景象的消息后，大为兴奋，下令将永昌里改名凤凰里，并于瓦官寺侧修筑凤凰台，供民登览，以志纪念。三井岗也因此更名凤台岗。其时，凤台岗瓦官寺西北侧为辅臣侍中、尚书令柳元景（406~465）的私家菜园，王公大臣置园种菜，柳元景堪称第一人。凤台岗瓦官寺东北侧系皇家园林“南苑”，梁朝改名建兴苑。宋明帝泰始八年（472），建康令张永（408~474）向皇帝乞借南苑，明帝刘彧（439~472）允曰：“且给300年，期满更请。”未几，帝薨，葬于南苑。南朝著名大儒伏曼容（421~502）历仕宋、齐、梁三朝，曾任丹阳郡江宁令，其宅院在凤台岗瓦官寺东。治学严谨，尤善《易经》《老子》，尝聚徒教授以自业，施高座于厅堂，有宾客辄升高座为讲说，生徒常数十百人。梁武帝天监四年（505），皇帝萧衍（464~549）敕令在瓦官寺建造瓦官阁。阁高240尺，飞檐碧拱，直入云天。登临远眺，万瓦鳞次，洲渚寒沙，尽收眼底。巍然矗立，冠绝当时。陈废帝光大元年（567），释智顗（538~597）入金陵弘传禅法，初居光宅寺。光大三年（569），住瓦官寺，开讲《法华经》，受到陈朝皇帝和王公大臣们的一致欢迎和崇信。智顗在瓦官寺8年，除讲《法华经》外，还阐述《大智度论》《次第禅门》和撰写《六妙法门》等。其时，赴瓦官寺听法者，常至千人，所谓“瓦官济济，庄严隆昌”，正是其时的写照。陈宣帝太建七年（575），智顗离开瓦官寺，前往浙江，入天台山创建伽蓝，树立教宗，成为佛教天台宗的开山祖师。瓦官寺，也因